Juli 1988. Der Einsatz einer neuen Massenvernichtungswaffe in der Region Kantō in Japan löst den Troisième Guerre Weltkrieg aus. 2019, ein und dreißig Jahre später. Während die Vorbereitungen für die Olympischen Spiele des kommenden Jahres die Erinnerung an die vergangene Größe von Neo-Tokio wieder aufleben lassen – einer Megalopolis, erbaut in der Bucht von Tokio –, durchquert Kaneda, Anführer einer Bande von vigilantischen Bōsōzoku, auf dem Motorrad die verwüsteten Straßen der Stadt und sät Chaos. Eines Nachts kreuzt Tetsuo, Mitglied der Bande, den Weg eines seltsamen Jungen, der mit einem experimentellen Programm der Regierung in Verbindung steht. Unter den fassungslosen Blicken von Kaneda und seiner Bande werden Tetsuo und der mysteriöse Junge in ein militärisches Labor gebracht. Entschlossen, seinen Freund zu retten, infiltriert Kaneda die Einrichtung, wo er entdeckt, dass Tetsuo übernatürliche Kräfte entwickelt hat. Währenddessen prophezeit eines der Kinder des Laboratoriums das Erwachen von AKIRA, dem am besten gehüteten Geheimnis der Regierung. Auf der Suche nach Antworten über seine neuen Kräfte steigt Tetsuo in die Tiefen von Neo-Tokio hinab, wo AKIRA seit Jahren schläft.